Los carotenoides como pigmentos funcionales naturales

En general, los animales no sintetizan carotenoides de novo, por lo que los que se encuentran en los animales se obtienen directamente de los alimentos o se modifican parcialmente a través de reacciones metabólicas. Las principales conversiones metabólicas de carotenoides que se encuentran en estos animales son la oxidación, la reducción, la traducción de enlaces dobles, la escisión oxidativa de enlaces dobles y la escisión de enlaces epóxicos .

Es bien sabido que los carotenoides que contienen anillos β-ionona no sustituidos, como β-caroteno, α-caroteno, β-criptoxantina. y β, ψ-caroteno (γ-caroteno) son precursores de los retinoides y se llaman provitamina A. Además, los carotenoides en los animales desempeñan papeles importantes como fotoprotectores, antioxidantes, potenciadores de la inmunidad y contribuyentes a la reproducción. Varios animales usan carotenoides como señales para la comunicación intra-especie (señalización sexual, señalización de estatus social y señalización padre–descendencia) e inter-especie (reconocimiento de especies, coloración de advertencia, mímica y cripsis).

Cadena alimentaria y metabolismo de los carotenoides en animales acuáticos

Los animales acuáticos contienen varios carotenoides que muestran diversidad estructural. Los animales acuáticos obtienen carotenoides de alimentos como algas y otros animales y los modifican a través de reacciones metabólicas. Muchos de los carotenoides presentes en los animales acuáticos son metabolitos de β-caroteno, fucoxantina, peridinina, diatoxantina, aloxantina y astaxantina .

Los bivalvos (ostras, almejas, vieiras, mejillones y conchas de arca) y los tunicados (chorros de mar) son alimentadores de filtros. Se alimentan de microalgas como diatomeas, dinoflagelados, algas verdiazules y algas verdes y obtienen carotenoides de estas fuentes dietéticas. El carotenoide principal en las diatomeas es la fucoxantina. La fucoxantina tiene varios grupos funcionales, como el enlace alénico, el epóxido, el carbonilo y los grupos acetilo. Por lo tanto, los metabolitos de fucoxantina en bivalvos y tunicados muestran diversidad estructural, como se muestra en la Fig. 5 bis. Las principales conversiones metabólicas de fucoxantina que se encuentran en estos animales son la conversión del enlace alénico al enlace acetilénico, la escisión por hidrólisis del grupo epoxi y la escisión oxidativa del grupo epoxi, como se muestra en la Fig. 5b .

Fig. 5
figura 5

vías metabólicas de fucoxantina en bivalvos y tunicados. b Mecanismos de conversión metabólica de grupos terminales de fucoxantina en bivalvos y tunicados

La peridinina, con su esqueleto de carbono C37, es un carotenoide rojo importante en los dinoflagelados. La peridinina también tiene varios grupos funcionales, como un enlace alénico, epóxido y un anillo de lactona. Además de la fucoxantina, la peridinina también se convierte en varios metabolitos en bivalvos y tunicados, como se muestra en la Fig. 6 .

Fig. 6
figura 6

Vías metabólicas de la peridinina en bivalvos y tunicados

La astaxantina es un carotenoide marino característico de los crustáceos (camarones y cangrejos). Muchos crustáceos pueden sintetizar astaxantina a partir de β-caroteno, ingerido en algas dietéticas, a través de equinenona, 3-hidroxiquinenona, cantaxantina y adonirrubina, como se muestra en la Fig. 7 . En muchos crustáceos, la hidroxilación en C-3 (C-3′) en el grupo de extremo 4-oxo-β no es estereosecticida. Por lo tanto, la astaxantina y los carotenoides relacionados con un grupo terminal 3-hidroxi-4-oxo-β, presentes en los crustáceos, están compuestos de una mezcla de estos isómeros ópticos .

Fig. 7
figura 7

Metabolismo oxidativo del β-caroteno en crustáceos

La carpa, la carpa cruciana y los peces dorados pertenecientes a los Cyprinidae pueden convertir zeaxantina en (3S, 3S)-astaxantina a través de la adonixantina y la idoxantina (Fig. 8). Por lo tanto, la espirulina, que contiene zeaxantina como el carotenoide principal, se utiliza para la pigmentación en carpas rojas y peces dorados .

Fig. 8
figura 8

Conversión metabólica de zeaxantina a (3S, 3S)-astaxantina en peces cipriniformes

Por otro lado, varios peces marinos (besugo, bacalao, atún y cola amarilla) y salmónidos (salmón y trucha) no pueden sintetizar astaxantina a partir de otros carotenoides como el β-caroteno y la zeaxantina . Por lo tanto, la astaxantina presente en estos peces se origina en el zooplancton dietético que pertenece a crustáceos como el krill. Por lo tanto, la astaxantina se utiliza para la pigmentación en el besugo y el salmón rojo. El color amarillo brillante de la aleta y la piel de varios peces marinos se debe a la presencia de tunaxantina (ε,ε-caroteno-3,3′-diol). La tunaxantina se metaboliza a partir de la astaxantina a través de la zeaxantina, como se muestra en la Fig. 9 . Los carotenoides con un grupo final 3-oxo-ε, como 3-hidroxi-β, ε-caroteno-3′-one y ε,ε-caroteno-3,3 ‘ – diona, son intermedios clave en esta conversión metabólica.

Fig. 9
figura 9

Vía metabólica reductiva de la astaxantina en peces marinos

Función biológica de los carotenoides en animales marinos

Como se ha descrito anteriormente, los animales marinos convierten los carotenoides dietéticos y los acumulan en estos órganos. A través de estas conversiones metabólicas, se aumentan las actividades antioxidantes y fotoprotectoras de los carotenoides.

Por ejemplo, muchos invertebrados marinos, como los crustáceos, convierten el β-caroteno en astaxantina y lo acumulan en epidermis, caparazones, huevos y ovarios. A través de la conversión metabólica, el carotenoide cambia su color de amarillo (β-caroteno) a rojo (astaxantina). La astaxantina en invertebrados marinos a veces forma un complejo de proteínas carotenoides y es de color rojo, azul o púrpura. Estos colores pueden servir para camuflar a los animales en las condiciones de luz submarina prevalecientes, servir como fotorreceptores generales o proporcionar protección contra posibles efectos nocivos de la luz. Además, a través de esta conversión metabólica, se mejoran los efectos antioxidantes de los carotenoides, como el enfriamiento del oxígeno singlete, la inhibición de la peroxidación de lípidos y la protección contra la fotooxidación. Por lo tanto, la astaxantina en estos animales actúa como antioxidante y previene el estrés oxidativo .

El siguiente ejemplo involucra carotenoides en las gónadas del limacino de sea angel Clione . El ángel marino es una babosa de mar pequeña y flotante que pertenece a la clase Gastropoda. Habita bajo el hielo a la deriva en el mar de Ojotsk y está expuesto a la luz solar intensa. Su cuerpo es gelatinoso y transparente. Por otro lado, sus gónadas y vísceras son de un color rojo anaranjado brillante debido a la presencia de carotenoides. El ángel marino es carnívoro y se alimenta exclusivamente de un pequeño caracol de mar Limacina helicina, que es herbívoro y se alimenta de microalgas como diatomeas y dinoflagelados. Por lo tanto, los carotenoides producidos por microalgas se ponen a disposición del ángel marino a través de L. helicina en la cadena alimentaria. L. helicina absorbe directamente los carotenoides como la diatoxantina de las algas dietéticas y los acumula sin modificación metabólica. Por otro lado, el ángel marino metaboliza oxidativamente la diatoxantina ingerida de L. helicina a pectenolona, como se muestra en la Fig. 10 . Al introducir un grupo carbonilo en C-4′ en diatoxantina, el carotenoide cambia de color de amarillo a rojo y muestra actividades antioxidantes y fotoprotectoras mejoradas. Por lo tanto, el ángel marino acumula pectenolona en las gónadas como antioxidante y protector fotográfico .

Fig. 10
figura 10

Cadena alimentaria y metabolismo de los carotenoides en el ángel marino

El carotenoide rojo mitiloxantina es un metabolito de la fucoxantina presente en mariscos y tunicados. La fucoxantina dietal de las diatomeas se metaboliza a mitiloxantina a través de fucoxantinol y halocintiaxantina en mariscos y tunicados, como se muestra en la Fig. 5a. A través de esta conversión metabólica, aumentan las actividades antioxidantes, como la extinción de oxígeno singlete, la eliminación de radicales hidroxilos y la inhibición de la peroxidación lipídica de los carotenoides. La mitiloxantina mostró casi la misma excelente actividad antioxidante que la astaxantina . Por lo tanto, se concluyó que los animales marinos metabolizan los carotenoides dietéticos a una forma antioxidante más activa y los acumulan en sus cuerpos y órganos reproductivos.

Un nuevo éster de pirofeoforbida A de fucoxantina (Fig. 11) se aisló de las vísceras del abulón Haliotis diversicolor aquatilis. Las principales fuentes alimenticias de abulón son las macroalgas, como las algas pardas, que contienen fucoxantina como el carotenoide principal. La pirofeoforbida A es un metabolito de la clorofila A en las vísceras del abulón. Este éster de pirofeoforbida A de carotenoides podría formarse a partir de fucoxantina y pirofeoforbida A por esterasa en las vísceras del abulón. Es bien sabido que la pirofeoforbida A es un fotosensibilizador que genera oxígeno singlete a partir de oxígeno molecular en estado terrestre en presencia de luz. Por otro lado, los carotenoides son excelentes amortiguadores del oxígeno singlete y previenen la fotooxidación. Por lo tanto, es interesante que los compuestos que actúan como generadores de oxígeno singlete y apagadores estén vinculados con enlaces esterificados. De hecho, el éster de pirofeoforbida A de fucoxantina muestra una generación de oxígeno singlete más débil que la pirofeoforbida A.

Fig. 11
figura 11

Nuevo éster de pirofeoforbida A de carotenoides de abulón

Carotenoides en animales terrestres

Al igual que en los animales acuáticos, la mayoría de los animales terrestres no pueden sintetizar carotenoides de novo, por lo que deben obtenerlos de su dieta. Por lo tanto, los carotenoides de los animales terrestres se originan principalmente de plantas de las que se alimentan. Muchos de los carotenoides presentes en los animales terrestres son β-caroteno, β-criptoxantina, luteína, zeaxantina y sus metabolitos .

Carotenoides en insectos y arañas

Los insectos son el grupo más diverso de animales. Por lo tanto, los carotenoides en los insectos muestran diversidad estructural. Muchos de los carotenoides presentes en los insectos son β-caroteno, β-criptoxantina, luteína y zeaxantina, que se originan en sus alimentos y sus metabolitos. Por otro lado, el áfido y la mosca blanca pueden sintetizar carotenoides de novo mediante genes de biosíntesis de carotenoides que se adquieren a través de la transferencia horizontal de genes de hongos o bacterias endosimbióticas. Estos insectos sintetizan β-zeacaroteno, β, ψ-caroteno (γ-caroteno), toruleno, β,γ-caroteno y γ, γ-caroteno por genes de biosíntesis de carotenoides transferidos de bacterias endosimbióticas (Fig. 12) . Además, los áfidos azul verdosos sintetizan quininas policíclicas utilizando genes de la bacteria endosimbiótica Rickettsiella . Por lo tanto, los áfidos fabrican sus propios carotenoides y quininas mediante genes de transferencia horizontal de hongos o bacterias simbióticas para su coloración, dependiendo del contexto ambiental. Estos carotenoides de áfidos también se acumulan en escarabajos y libélulas a través de la cadena alimentaria.

Fig. 12
figura 12

Vías biosintéticas de carotenoides mediante genes de transferencia horizontal de hongos y bacterias simbióticas en áfidos y moscas blancas

Los insectos palo cambian el color de su cuerpo de verde a rojo para camuflarse en otoño. En verano, los insectos palo acumulan clorofila y β-caroteno de las hojas verdes de la dieta y muestran un color verde en el cuerpo. En otoño, convierten el β-caroteno en 3,4,3′, 4 ‘- tetradehidro-β, β-caroteno-2,2 ‘ – diona, con 15 sistemas de doble enlace conjugados, que exhiben un color rojo intenso. Este carotenoide también se acumula en los huevos para la reproducción . Se identificó una serie de cetocarotenoides, 3-hidroxiequinenona, adonirrubina y astaxantina en el ácaro de araña de dos manchas Tetranychus urticae. En respuesta a largas noches y temperaturas más bajas, los ácaros hembra entran en una diapausa facultativa caracterizada por el cese de la reproducción y un marcado cambio en el color corporal de amarillo tenue a rojo anaranjado brillante. Este cambio de color corporal es el resultado de la acumulación de cetocarotenoides, como la astaxantina, que se ha sugerido que protege contra el estrés físico del invierno.

Una investigación reciente reveló que los genes carotenoides ciclasa / sintasa y carotenoides desaturasa, que pueden ser responsables de la conversión de fitoeno en β-caroteno, estaban presentes en el ácaro araña de dos manchas T. urticae . Los análisis filogenéticos sugieren que estos genes biosintéticos de carotenoides se transfirieron de los hongos al genoma del ácaro araña.

Carotenoides en aves

La mayoría de los pigmentos rojos, anaranjados y amarillos brillantes del plumaje (plumas) se deben a la presencia de carotenoides. En las aves, los carotenoides son una señal importante de una buena condición nutricional y se utilizan en exhibiciones ornamentales como un signo de aptitud física y para aumentar el atractivo sexual. Los colores de plumas (plumaje) basados en carotenoides llaman la atención del sexo opuesto para promover el apareamiento. Por ejemplo, la manipulación del suministro de carotenoides en la dieta provoca cambios paralelos en la función inmune mediada por las células y el atractivo sexual en los pinzones cebra machos . Se han documentado al menos diez tipos de carotenoides en plumas rojas. La mayoría de estos se producen a través de la modificación metabólica de compuestos precursores de la dieta. También se reportó una serie de carotenoides amarillos con el grupo de extremo 3-hidoxi y/o 3 – oxo-ε en plumas de color del Carduelis de jilguero. También se metabolizan a partir de luteína y zeaxantina .

Recientemente, Mundy et al. genes identificados necesarios para la coloración roja brillante que las aves usan para comunicarse, como atraer parejas. Revelaron un vínculo genético entre la coloración roja y la visión del color en el pinzón cebra, y propusieron que el enrojecimiento puede ser una señal honesta de la calidad de la pareja al indicar la capacidad de un pájaro para desintoxicar sustancias dañinas . Los carotenoides también están presentes en ranas, caracoles y lagartos. Estos colores amarillos y rojos se deben a la presencia de carotenoides como β-caroteno, β-criptoxantina, luteína y astaxantina.

Carotenoides en mamíferos

Se ha informado que los mamíferos se clasifican en tres grupos en términos de su capacidad para absorber carotenoides. Los animales de grasa blanca, como cerdos, ovejas, cabras, gatos y roedores, no absorben carotenoides en absoluto o en cantidades muy pequeñas. Los animales con grasa amarilla, como el ganado rumiante y los caballos, acumulan exclusivamente carotenos y no xantofilas. El tercer grupo, los humanos y los monos, acumulan tanto carotenos como xantofilas igualmente bien .

Un experimento de alimentación reveló que los monos absorbieron eficazmente no solo β-caroteno, sino también β-criptoxantina, luteína y zeaxantina en el plasma. En el hígado, tanto el β-caroteno como las xantofilas estaban bien depositados. En los pulmones, el corazón, los músculos, la grasa, la piel y el cerebro, los carotenoides menos polares, como el β-caroteno y la β-criptoxantina, estaban bien depositados en lugar de las xantofilas polares, como la luteína y la zeaxantina. Es decir, el perfil de carotenoides plasmáticos en monos reflejaba la composición de carotenoides dietéticos, al igual que en humanos. Los monos acumularon eficazmente no solo β-caroteno, sino también β-criptoxantina, luteína y zeaxantina en el plasma. Curiosamente, los monos fueron similares con respecto a la acumulación preferencial de β-criptoxantina en la sangre y el cerebro .

Las xantofilas con el grupo final 3-oxo-ε, como β, ε-caroten-3′-one, 3-hidroxi-β,ε-caroten-3′-one, 3′-hidroxi-ε,ε-caroten-3′-one y ε, ε-caroten-3,3 ‘ – diona,están presentes en varios mamíferos. Recientemente, Nagao et al. reveló que los carotenoides con un grupo final 3-hidroxi-β en xantofilas se oxidaron a carotenoides con un grupo final 3-oxo-ε a través de un intermedio inestable con un grupo final 3-oxo-β por una deshidrogenasa dependiente de NAD+del hígado de ratón, como se muestra en la Fig. 13 .

Fig. 13
figura 13

Vía de oxidación de xantofilas con extremo 3-hidroxi-β en mamíferos

Carotenoides en humanos

Se encuentran aproximadamente 50 tipos de carotenoides en alimentos humanos comunes, y entre ellos, aproximadamente 20 tipos ingeridos de alimentos se encuentran en la sangre (plasma o suero). De estos, se ha encontrado que el β-caroteno, el α-caroteno, el licopeno, la β-criptoxantina, la luteína y la zeaxantina son los componentes principales y constituyen más del 90% de los carotenoides totales . Los carotenoides también se acumulan en los eritrocitos humanos . Los metabolitos oxidativos del licopeno, la luteína y la zeaxantina también se encuentran en el plasma humano . La capsantina, un carotenoide importante en el pimentón, también se absorbe en los seres humanos y parte de ella se metaboliza a capsantona . Sin embargo, los carotenoides epoxi, como la anteraxantina, la violaxantina, la neoxantina y el epóxido de luteína, que están presentes en los vegetales, no se encuentran en la sangre humana. Estos carotenoides epoxi podrían degradarse por las condiciones ácidas en el estómago .

Los carotenoides ingeridos de la dieta son absorbidos por el intestino delgado. Los ésteres de xantofila son hidrolizados por lipasa o esterasa y absorbidos. Una parte de los carotenoides provitamina A se convierte en retina en la mucosa del intestino delgado por la β-caroteno-15,15′-dioxigenasa. Los carotenoides absorbidos se incorporan a los quilomicrones y luego se transportan al hígado y a varios órganos a través de la sangre. Las tres lipoproteínas principales: la lipoproteína de muy baja densidad (VLDL), la lipoproteína de baja densidad (LDL) y la lipoproteína de alta densidad (HDL), participan en el transporte de carotenoides . Los carotenoides se pueden encontrar en varios órganos humanos, como el hígado, la glándula suprarrenal, los ovarios, la piel, los pulmones, los testículos, la próstata y el suero sanguíneo. La distribución de carotenoides en órganos humanos muestra especificidad. La luteína y la zeaxantina se encuentran en la superficie de la piel y el tejido subcutáneo en una forma esterificada y actúan como absorbentes UV y amortiguadores del oxígeno singlete . Xantofilas como β-criptoxantina, luteína y la zeaxantina se encuentran en el cerebro . En el ojo, la luteína (meso)-zeaxantina y la zeaxantina están presentes como pigmentos maculares . El licopeno se acumula en la próstata .

Varias investigaciones han revelado que los carotenoides dietéticos están asociados con riesgos reducidos de algunos cánceres y otras afecciones graves, estimulación del sistema inmunitario y beneficios para la salud de la piel de los seres humanos .

En 1981, Peto et al. informó que el β-caroteno dietético redujo las tasas de cáncer en humanos . Desde entonces, varios estudios epidemiológicos han demostrado que la ingesta de verduras y frutas de color verde-amarillo, que contienen varios carotenoides, se asocia con un menor riesgo de cáncer . Por ejemplo, la β-criptoxantina, que es rica en mandarina Satuma (Citrus unshiu), podría asociarse con un menor riesgo de cáncer. La ingesta de licopeno también redujo el riesgo de cáncer de próstata . Además, los ensayos clínicos también han revelado que la administración de multicarotenoides naturales (mezcla de α-caroteno, β-caroteno, luteína y licopeno) y α-tocoferol resultó en una supresión significativa del desarrollo de hepatoma en un paciente con cirrosis inducida por el virus de la hepatitis . También se informó que los carotenoides ayudan a prevenir enfermedades cardiovasculares, diabetes, obesidad y varias enfermedades relacionadas con el estilo de vida, y mejoran la inmunidad. Además, los carotenoides mejoran la resistencia y la salud de la piel .