Les caroténoïdes en tant que pigments fonctionnels naturels

En général, les animaux ne synthétisent pas les caroténoïdes de novo, et donc ceux trouvés chez les animaux sont soit directement obtenus à partir de nourriture, soit partiellement modifiés par des réactions métaboliques. Les principales conversions métaboliques des caroténoïdes trouvées chez ces animaux sont l’oxydation, la réduction, la traduction des doubles liaisons, le clivage oxydatif des doubles liaisons et le clivage des liaisons époxy.

Il est bien connu que les caroténoïdes qui contiennent des cycles β-ionones non substitués tels que le β-carotène, l’α-carotène, la β-cryptoxanthine. et β, ψ-carotène (γ-carotène) sont des précurseurs des rétinoïdes et sont appelés pro-vitamine A. En outre, les caroténoïdes chez les animaux jouent des rôles importants tels que les photo-protecteurs, les antioxydants, les renforceurs de l’immunité et les contributeurs à la reproduction. Plusieurs animaux utilisent les caroténoïdes comme signaux pour la communication intra-espèce (signalisation sexuelle, signalisation du statut social et signalisation parent–progéniture) et inter-espèces (reconnaissance des espèces, coloration d’avertissement, mimétisme et crypsis).

Chaîne alimentaire et métabolisme des caroténoïdes chez les animaux aquatiques

Les animaux aquatiques contiennent divers caroténoïdes qui présentent une diversité structurelle. Les animaux aquatiques obtiennent des caroténoïdes d’aliments tels que les algues et d’autres animaux et les modifient par des réactions métaboliques. De nombreux caroténoïdes présents chez les animaux aquatiques sont des métabolites du β-carotène, de la fucoxanthine, de la péridinine, de la diatoxanthine, de l’alloxanthine et de l’astaxanthine.

Les bivalves (huîtres, palourdes, pétoncles, moules et coquilles d’arche) et les tuniciers (gicleurs de mer) sont des mangeoires filtrantes. Ils se nourrissent de micro-algues telles que les diatomées, les dinoflagellés, les algues bleu-vert et les algues vertes et obtiennent des caroténoïdes à partir de ces sources alimentaires. Le caroténoïde principal chez les diatomées est la fucoxanthine. La fucoxanthine possède plusieurs groupes fonctionnels, tels que la liaison allénique, l’époxyde, le carbonyle et les groupes acétyle. Par conséquent, les métabolites de la fucoxanthine dans les bivalves et les tuniciers présentent une diversité structurelle, comme le montre la Fig. 5 bis. Les principales conversions métaboliques de la fucoxanthine trouvées chez ces animaux sont la conversion de la liaison allénique en liaison acétylénique, le clivage par hydrolyse du groupe époxy et le clivage oxydatif du groupe époxy, comme le montre la Fig. 5 ter.

Fig. 5
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une voie métabolique de la fucoxanthine chez les bivalves et les tuniciers. mécanismes de conversion métabolique b des groupes terminaux de la fucoxanthine chez les bivalves et les tuniciers

La péridinine, avec son squelette carboné en C37, est un caroténoïde rouge majeur des dinoflagellés. La péridinine possède également plusieurs groupes fonctionnels, tels qu’une liaison allénique, un époxyde et un cycle lactone. En plus de la fucoxanthine, la péridinine est également convertie en plusieurs métabolites chez les bivalves et les tuniciers, comme le montre la Fig. 6 .

Fig. 6
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Voies métaboliques de la péridinine chez les bivalves et les tuniciers

L’astaxanthine est un caroténoïde marin caractéristique des crustacés (crevettes et crabes). De nombreux crustacés peuvent synthétiser l’astaxanthine à partir du β-carotène, ingéré dans les algues alimentaires, via l’échinénone, la 3-hydroxyéchinénone, la canthaxanthine et l’adonirubine, comme le montre la Fig. 7 . Chez de nombreux crustacés, l’hydroxylation en C-3 (C-3′) dans le groupe terminal 4-oxo-β est non-stéréo-sélective. Par conséquent, l’astaxanthine et les caroténoïdes apparentés avec un groupe terminal 3-hydroxy-4-oxo-β, présents dans les crustacés, sont constitués d’un mélange de ces isomères optiques.

Fig. 7
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Métabolisme oxydatif du β-carotène chez les crustacés

La carpe, le carassin et le poisson rouge appartenant aux Cyprinidés peuvent convertir la zéaxanthine en (3S, 3S)-astaxanthine via l’adonixanthine et l’idoxanthine (Fig. 8). Par conséquent, la spiruline, qui contient de la zéaxanthine comme caroténoïde majeur, est utilisée pour la pigmentation de la carpe rouge et du poisson rouge.

Fig. 8
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Conversion métabolique de la zéaxanthine en (3S, 3S) -astaxanthine chez les poissons Cyprinidés

D’autre part, plusieurs poissons marins (dorade rouge, morue, thon et queue jaune) et les poissons salmonidés (saumon et truite) ne peuvent pas synthétiser l’astaxanthine à partir d’autres caroténoïdes tels que le β-carotène et la zéaxanthine. Par conséquent, l’astaxanthine présente dans ces poissons provient du zooplancton alimentaire appartenant à des crustacés tels que le krill. Ainsi, l’astaxanthine est utilisée pour la pigmentation de la dorade rouge et du saumon. La couleur jaune vif de la nageoire et de la peau de plusieurs poissons marins est due à la présence de tunaxanthine (ε, ε-carotène-3,3′-diol). La tunaxanthine est métabolisée à partir de l’astaxanthine via la zéaxanthine, comme le montre la Fig. 9 . Les caroténoïdes avec un groupe 3-oxo-ε-end tels que la 3-hydroxy-β, l’ε-carotène-3′-one et l’ε, l’ε-carotène-3,3′-dione sont des intermédiaires clés dans cette conversion métabolique.

Fig. 9
 figure9

Voie métabolique réductrice de l’astaxanthine chez les poissons marins

Fonction biologique des caroténoïdes chez les animaux marins

Comme décrit ci-dessus, les animaux marins convertissent les caroténoïdes alimentaires et les accumulent dans ces organes. Grâce à ces conversions métaboliques, les activités antioxydantes et photo-protectrices des caroténoïdes sont augmentées.

Par exemple, de nombreux invertébrés marins tels que les crustacés convertissent le β-carotène en astaxanthine et l’accumulent dans les téguments, les carapaces, les œufs et les ovaires. Grâce à la conversion métabolique, le caroténoïde change de couleur du jaune (β-carotène) au rouge (astaxanthine). L’astaxanthine chez les invertébrés marins forme parfois un complexe protéique caroténoïde et est de couleur rouge, bleue ou violette. Ces couleurs peuvent servir à camoufler les animaux dans les conditions de lumière sous-marine en vigueur, servir de photorécepteurs généraux ou fournir une protection contre d’éventuels effets nocifs de la lumière. De plus, grâce à cette conversion métabolique, les effets antioxydants des caroténoïdes tels que la trempe de l’oxygène singulet, l’inhibition de la peroxydation lipidique et la protection contre la photo-oxydation sont améliorés. Par conséquent, l’astaxanthine chez ces animaux agit comme un antioxydant et prévient le stress oxydatif.

L’exemple suivant implique des caroténoïdes dans les gonades de l’ange de mer Clione limacine. L’ange de mer est une petite limace de mer flottante appartenant à la classe des Gastropoda. Il habite sous la glace de dérive dans la mer d’Okhotsk et est exposé à un fort ensoleillement. Son corps est gélatineux et transparent. D’autre part, ses gonades et ses viscères sont d’une couleur rouge orangé vif due à la présence de caroténoïdes. L’ange de mer est carnivore et se nourrit exclusivement d’un petit escargot de mer Limacina helicina, qui est herbivore et se nourrit de micro-algues telles que les diatomées et les dinoflagellés. Par conséquent, les caroténoïdes produits par les micro-algues sont mis à la disposition de l’ange de mer par l’intermédiaire de L. helicina dans la chaîne alimentaire. L. helicina absorbe directement les caroténoïdes tels que la diatoxanthine des algues alimentaires et les accumule sans modification métabolique. D’autre part, l’ange de mer métabolise oxydativement la diatoxanthine ingérée de L. helicina en pectenolone, comme le montre la Fig. 10 . En introduisant un groupe carbonyle en C-4′ dans la diatoxanthine, le caroténoïde change de couleur du jaune au rouge et présente des activités antioxydantes et photo-protectrices améliorées. Par conséquent, l’ange de mer accumule de la pecténolone dans les gonades en tant qu’antioxydant et photo-protecteur.

Fig. 10
 figure10

Chaîne alimentaire et métabolisme des caroténoïdes chez sea angel

La mytiloxanthine caroténoïde rouge est un métabolite de la fucoxanthine présente dans les mollusques et les tuniciers. La fucoxanthine diétale des diatomées est métabolisée en mytiloxanthine via le fucoxanthinol et l’halocynthiaxanthine dans les mollusques et les tuniciers, comme le montre la Fig. 5a. Grâce à cette conversion métabolique, les activités antioxydantes telles que l’extinction de l’oxygène singulet, le piégeage des radicaux hydroxy et l’inhibition de la peroxydation lipidique des caroténoïdes sont augmentées. La mytiloxanthine a montré presque la même excellente activité antioxydante que celle de l’astaxanthine. Par conséquent, il a été conclu que les animaux marins métabolisent les caroténoïdes alimentaires en une forme antioxydante plus active et les accumulent dans leur corps et leurs organes reproducteurs.

Un nouvel ester de pyrophéophorbide de fucoxanthine A (Fig. 11) a été isolé des viscères de l’ormeau Haliotis diversicolor aquatilis. Les principales sources de nourriture des ormeaux sont les macro-algues telles que les algues brunes, qui contiennent de la fucoxanthine comme principal caroténoïde. Le pyrophéophorbide A est un métabolite de la chlorophylle A dans les viscères de l’ormeau. Cet ester de pyrophéophorbide A caroténoïde pourrait être formé à partir de fucoxanthine et de pyrophéophorbide A par l’estérase dans les viscères de l’ormeau. Il est bien connu que le pyrophéophorbide A est un photosensibilisant qui génère de l’oxygène singulet à partir de l’oxygène moléculaire à l’état fondamental en présence de lumière. D’autre part, les caroténoïdes sont d’excellents éteigneurs de l’oxygène singulet et ils empêchent la photo-oxydation. Par conséquent, il est intéressant de noter que les composés agissant comme générateurs d’oxygène singulet et éteigneurs sont liés à des liaisons estérifiées. En effet, l’ester de pyrophéophorbide de fucoxanthine A présente une génération d’oxygène singulet plus faible que le pyrophéophorbide A.

Fig. 11
 figure11

Nouvel ester de pyrophéophorbide A caroténoïde provenant de l’ormeau

Caroténoïdes chez les animaux terrestres

Comme chez les animaux aquatiques, la plupart des animaux terrestres ne peuvent pas synthétiser les caroténoïdes de novo et doivent donc les obtenir à partir de leur alimentation. Par conséquent, les caroténoïdes des animaux terrestres proviennent principalement de plantes dont ils se nourrissent. De nombreux caroténoïdes présents chez les animaux terrestres sont le β-carotène, la β-cryptoxanthine, la lutéine, la zéaxanthine et leurs métabolites.

Les caroténoïdes chez les insectes et les araignées

Les insectes constituent le groupe d’animaux le plus diversifié. Par conséquent, les caroténoïdes chez les insectes présentent une diversité structurelle. La plupart des caroténoïdes présents chez les insectes sont le β-carotène, la β-cryptoxanthine, la lutéine et la zéaxanthine, qui proviennent de leur nourriture et de leurs métabolites. D’autre part, le puceron et l’aleurode peuvent synthétiser des caroténoïdes de novo par des gènes de biosynthèse de caroténoïdes qui sont acquis par transfert de gènes horizontal à partir de champignons ou de bactéries endosymbiotiques. Ces insectes synthétisent le β-zéacarotène, le β, ψ-carotène (γ-carotène), le torulène, le β, γ-carotène et le γ, γ-carotène par des gènes de biosynthèse de caroténoïdes transférés de bactéries endosymbiotiques (Fig. 12) . De plus, les pucerons bleu-vert synthétisent des quinines polycycliques en utilisant des gènes de la bactérie endosymbiotique Rickettsiella. Par conséquent, les pucerons fabriquent leurs propres caroténoïdes et quinines par transfert horizontal de gènes de champignons ou de bactéries symbiotiques pour la coloration, en fonction du contexte environnemental. Ces caroténoïdes de pucerons s’accumulent également dans les coléoptères et les libellules tout au long de la chaîne alimentaire.

Fig. 12
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Voies de biosynthèse des caroténoïdes par transfert horizontal de gènes provenant de champignons et de bactéries symbiotiques chez les pucerons et les aleurodes

Les insectes en bâton changent de couleur de corps du vert au rouge pour se camoufler en automne. En été, les insectes bâtonnets accumulent de la chlorophylle et du β-carotène à partir des feuilles vertes alimentaires et montrent une couleur corporelle verte. En automne, ils convertissent le β-carotène en 3,4,3′, 4′-tétradéhydro-β, β-carotène-2,2′-dione, avec un système de doubles liaisons conjuguées 15, qui présente une couleur rouge foncé. Ce caroténoïde est également accumulé dans les œufs pour la reproduction. Une série de cétocaroténoïdes, la 3-hydroxyéchinénone, l’adonirubine et l’astaxanthine, a été identifiée chez le tétranyque à deux points Tetranychus urticae. En réponse à de longues nuits et à des températures plus basses, les tétranyques femelles entrent dans une diapause facultative caractérisée par l’arrêt de la reproduction et un changement marqué de la couleur du corps, du jaune pâle au rouge–orange vif. Ce changement de couleur corporelle résulte de l’accumulation de cétocaroténoïdes, comme l’astaxanthine, qui a été suggéré pour protéger contre les contraintes physiques de l’hivernage.

Une étude récente a révélé que les gènes caroténoïde cyclase/synthase et caroténoïde désaturase, qui pourraient être responsables de la conversion du phytoène en β-carotène, étaient présents chez le tétranyque à deux points T. urticae. Les analyses phylogénétiques suggèrent que ces gènes biosynthétiques de caroténoïdes ont été transférés des champignons dans le génome des tétranyques.

Caroténoïdes chez les oiseaux

La plupart des pigments rouge vif, orange et jaune du plumage (plumes) sont dus à la présence de caroténoïdes. Chez les oiseaux, les caroténoïdes sont un signal important d’une bonne condition nutritionnelle et ils sont utilisés dans les expositions ornementales comme signe de forme physique et pour augmenter l’attrait sexuel. Les couleurs de plumes à base de caroténoïdes (plumage) attirent l’attention du sexe opposé pour favoriser l’accouplement. Par exemple, la manipulation de l’apport alimentaire en caroténoïdes entraîne des changements parallèles dans la fonction immunitaire à médiation cellulaire et l’attrait sexuel chez les pinsons zébrés mâles. Au moins dix types de caroténoïdes ont été documentés dans les plumes rouges. La plupart d’entre eux sont produits par modification métabolique de composés précurseurs alimentaires. Une série de caroténoïdes jaunes avec le groupe 3-hydoxy- et/ou 3-oxo-ε-end a également été rapportée dans les plumes colorées du chardonneret Carduelis. Ils sont également métabolisés à partir de la lutéine et de la zéaxanthine.

Récemment, Mundy et al. gènes identifiés nécessaires à la coloration rouge vif que les oiseaux utilisent pour communiquer, comme attirer des partenaires. Ils ont révélé un lien génétique entre la coloration rouge et la vision des couleurs chez le pinson zébré, et ont proposé que la rougeur puisse être un signal honnête de la qualité du partenaire en indiquant la capacité d’un oiseau à détoxifier les substances nocives. Les caroténoïdes sont également présents chez les grenouilles, les escargots et les lézards. Ces couleurs jaunes et rouges sont dues à la présence de caroténoïdes tels que le β-carotène, la β-cryptoxanthine, la lutéine et l’astaxanthine.

Caroténoïdes chez les mammifères

Il a été rapporté que les mammifères sont classés en trois groupes en fonction de leur capacité à absorber les caroténoïdes. Les animaux à graisse blanche tels que les porcs, les moutons, les chèvres, les chats et les rongeurs n’absorbent pas du tout les caroténoïdes ou en très petites quantités. Les animaux à graisse jaune, tels que les bovins et les chevaux ruminants, accumulent exclusivement des carotènes et non des xanthophylles. Le troisième groupe, les humains et les singes, accumule aussi bien les carotènes que les xanthophylles.

Une expérience d’alimentation a révélé que les singes absorbaient efficacement non seulement le β-carotène, mais également la β-cryptoxanthine, la lutéine et la zéaxanthine dans le plasma. Dans le foie, le β-carotène et les xanthophylles se sont bien déposés. Dans le poumon, le cœur, le muscle, la graisse, la peau et le cerveau, des caroténoïdes moins polaires tels que le β-carotène et la β-cryptoxanthine, étaient bien déposés plutôt que des xanthophylles polaires tels que la lutéine et la zéaxanthine. À savoir, le profil plasmatique des caroténoïdes chez les singes reflétait la composition alimentaire des caroténoïdes, comme chez l’homme. Les singes ont effectivement accumulé non seulement le β-carotène, mais également la β-cryptoxanthine, la lutéine et la zéaxanthine dans le plasma. Fait intéressant, les singes étaient similaires en ce qui concerne l’accumulation préférentielle de β-cryptoxanthine dans le sang et le cerveau.

Des xanthophylles avec le groupe terminal 3-oxo-ε, tels que β, ε-caroten-3′-one, 3-hydroxy-β, ε-caroten-3′-one, 3′-hydroxy-ε, ε-caroten-3′-one et ε, ε-carotène-3,3′-dione, sont présents chez plusieurs mammifères. Récemment, Nagao et al. a révélé que les caroténoïdes avec un groupe 3-hydroxy-β-end dans les xanthophylles ont été oxydés en caroténoïdes avec un groupe 3-oxo-ε-end via un intermédiaire instable avec un groupe 3-oxo-β-end par une déshydrogénase NAD + dépendante du foie de souris, comme le montre la Fig. 13 .

Fig. 13
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Voie d’oxydation des xanthophylles à extrémité 3-hydroxy-β chez les mammifères

Caroténoïdes chez l’homme

Environ 50 types de caroténoïdes se trouvent dans les aliments humains courants, et parmi eux, environ 20 types ingérés par les aliments se trouvent dans le sang (plasma ou sérum). Parmi ceux-ci, le β-carotène, l’α-carotène, le lycopène, la β-cryptoxanthine, la lutéine et la zéaxanthine sont les principaux composants et représentent plus de 90% du total des caroténoïdes. Les caroténoïdes s’accumulent également dans les érythrocytes humains. Les métabolites oxydatifs du lycopène, de la lutéine et de la zéaxanthine se trouvent également dans le plasma humain. La capsanthine, un caroténoïde majeur du paprika, est également absorbée chez l’homme et une partie de celle-ci est métabolisée en capsanthone. Cependant, les caroténoïdes époxy, tels que l’anthéraxanthine, la violaxanthine, la néoxanthine et l’époxyde de lutéine, présents dans les légumes, ne se trouvent pas dans le sang humain. Ces caroténoïdes époxy peuvent être dégradés par les conditions acides de l’estomac.

Les caroténoïdes ingérés par l’alimentation sont absorbés par l’intestin grêle. Les esters de xanthophylle sont hydrolysés par la lipase ou l’estérase et absorbés. Une partie des caroténoïdes de la provitamine A est convertie en rétinienne dans la muqueuse de l’intestin grêle par la β-carotène-15,15′-dioxygénase. Les caroténoïdes absorbés sont incorporés dans les chylomicrons puis transportés vers le foie et divers organes par le sang. Les trois principales lipoprotéines: les lipoprotéines de très basse densité (VLDL), les lipoprotéines de basse densité (LDL) et les lipoprotéines de haute densité (HDL) sont impliquées dans le transport des caroténoïdes. Les caroténoïdes peuvent être trouvés dans plusieurs organes humains, tels que le foie, la glande surrénale, les ovaires, la peau, les poumons, les testicules, la prostate et le sérum sanguin. La distribution des caroténoïdes dans les organes humains montre une spécificité. La lutéine et la zéaxanthine se trouvent à la surface de la peau et du tissu sous-cutané sous une forme estérifiée et agissent comme absorbeurs UV et éteigneurs de l’oxygène singulet. Des xanthophylles telles que la β-cryptoxanthine, la lutéine et la zéaxanthine se trouvent dans le cerveau. Dans l’œil, la lutéine (méso)-zéaxanthine et la zéaxanthine sont présentes sous forme de pigments maculaires. Le lycopène s’accumule dans la prostate.

Plusieurs études ont révélé que les caroténoïdes alimentaires sont associés à une réduction des risques de certains cancers et d’autres affections graves, à une stimulation du système immunitaire et à des avantages pour la santé de la peau des humains.

En 1981, Peto et al. a rapporté que le β-carotène alimentaire réduisait les taux de cancer chez l’homme. Depuis lors, plusieurs études épidémiologiques ont démontré que la consommation de légumes et de fruits vert-jaune, qui contiennent divers caroténoïdes, est associée à un risque réduit de cancer. Par exemple, la β-cryptoxanthine, riche en mandarine Satuma (Citrus unshiu), pourrait être associée à un risque réduit de cancer. La consommation de lycopène a également réduit le risque de cancer de la prostate. En outre, des essais cliniques ont également révélé que l’administration de multi-caroténoïdes naturels (mélange d’α-carotène, de β-carotène, de lutéine et de lycopène) et d’α-tocophérol entraînait une suppression significative du développement de l’hépatome chez un patient atteint de cirrhose induite par le virus de l’hépatite. On a également signalé que les caroténoïdes aidaient à prévenir les maladies cardiovasculaires, le diabète, l’obésité et plusieurs maladies liées au mode de vie et à renforcer l’immunité. De plus, les caroténoïdes améliorent l’endurance et la santé de la peau.